Rich-club neurocircuitry: function, evolution, and vulnerability

Dialogues Clin Neurosci. 2018 Jun;20(2):121-132. doi: 10.31887/DCNS.2018.20.2/agriffa.

Abstract

Over the past decades, network neuroscience has played a fundamental role in the understanding of large-scale brain connectivity architecture. Brains, and more generally nervous systems, can be modeled as sets of elements (neurons, assemblies, or cortical chunks) that dynamically interact through a highly structured and adaptive neurocircuitry. An interesting property of neural networks is that elements rich in connections are central to the network organization and tend to interconnect strongly with each other, forming so-called rich clubs. The ubiquity of rich-club organization across different species and scales of investigation suggests that this topology could be a distinctive feature of biological systems with information processing capabilities. This review surveys recent neuroimaging, computational, and cross-species comparative literature to offer an insight into the function and origin of rich-club architecture in nervous systems, discussing its relevance to human cognition and behavior, and vulnerability to brain disorders.

En las últimas décadas, la neurociencia de las redes ha desempeñado un papel fundamental en la comprensión, a gran escala, de la arquitectura de las conexiones cerebrales. Los cerebros, y más en general los sistemas nerviosos, pueden ser modelados como conjuntos de elementos (neuronas, ensamblajes o fragmentos corticales) que interactúan dinámicamente mediante neu-rocircuitos altamente estructurados y adaptativos. Una propiedad interesante de las redes neurales es que los elementos ricos en conexiones son fundamentales para la organización de la red y tienden a interconectarse fuertemente entre sí, formando los llamados “clubes de ricos”. La ubicuidad de la organización de los clubes de ricos en diferentes especies y escalas de investigación sugiere que esta tipología tiene un papel clave en el desarrollo de procesos de red que están a la base de funciones neurales y que podría ser una característica distintiva de los sistemas que procesan información. Esta revisión analiza literatura comparada reciente entre especies, estudios de neuroimágenes y computacionales para ofrecer una idea acerca de la función y el origen de los clubes de ricos y la arquitectura central del sistema nervioso, al tiempo que discute la importancia de los clubes de ricos en la cognición y el comportamiento humano, como en la vulnerabilidad a los trastornos cerebrales.

Ces dernières décennies, les neurosciences des réseaux ont joué un rôle fondamental dans la compréhension de l'architecture des connexions cérébrales à grande échelle. Le cerveau et plus généralement le système nerveux, peuvent être modelés comme des séries d'éléments (neurones, assemblages ou fragments corticaux) qui interagissent dynamiquement par l'intermédiaire d'un circuit neuronal hautement structuré et adapté. Les réseaux neuronaux ont une propriété intéressante : des éléments riches en connexions sont au centre de l'organisation en réseau et se connectent fortement entre eux, formant ce qu'on appelle un « club riche » (en connexions). L'omniprésence de l'organisation des « clubs riches » parmi les différentes espèces et échelles d'analyse suggère que cette topologie a un rôle clé dans le déploiement des processus en réseau sous-tendant les fonctions neuronales et qu'ils pourraient être une caractéristique distinctive des systèmes de traitement de l'information. Cet article étudie la neuro-imagerie récente, la littérature numérique et comparative à travers les espèces pour offrir un aperçu de la fonction et de l'origine des « clubs riches » et de l'architecture centrale du système nerveux, tout en analysant la pertinence des « clubs riches » pour le comportement et la cognition, ainsi que la vulnérabilité aux troubles cérébraux.

Keywords: anatomical connectivity; clinical neuroscience; comparative connectomics; complexity; connectome; evolution; functional dynamics; functional integration; graph analysis; neural network; neuroimaging; rich club.

Publication types

  • Research Support, Non-U.S. Gov't
  • Review

MeSH terms

  • Animals
  • Brain / physiology*
  • Cognition / physiology*
  • Connectome*
  • Humans
  • Nerve Net / physiology*
  • Neural Pathways / physiology*
  • Neuroimaging / methods