Респираторные вирусные инфекции и их роль в сердечно-сосудистых заболеваниях человека

Острые респираторные вирусные инфекции являются наиболее распространенными заболеваниями человека. Симптомы этих инфекций варьируют от легкой простуды до тяжелого состояния, требующего искусственной вентиляции легких и поддержки сердечно-сосудистой системы. Основными факторами риска тяжелого течения болезни являются наличие высокой вирусной нагрузки, коинфекция другими патогенами, возраст от 0 до 2 лет или старше 65 лет, а также серьезные хронические заболевания и иммунодефицит. Кардиальные проявления инфекции чаще обусловлены непрямыми эффектами из-за воспалительной реакции, провоцирующей системное повышение провоспалительных цитокинов, так называемый «цитокиновый шторм». Однако также были сообщения об идентификации респираторных вирусов, выделенных непосредственно из ткани миокарда, или тестировании вирусной РНК в миокарде с помощью полимеразной цепной реакции в режиме реального времени. В этом обзоре обсуждено прямое и косвенное воздействие респираторных вирусных инфекций на инициирование сердечно-сосудистых осложнений. Мы рассмотрели сходства и различия иммунопатогенетических механизмов, связанных с COVID-19, гриппозной инфекцией, а также заболеваниями, вызываемыми энтеровирусами, респираторно-синцитиальными вирусами, метапневмовирусами, вирусами парагриппа.

острые респираторные вирусные инфекции, сердечно-сосудистые осложнения, инфаркт миокарда, атеросклероз, «цитокиновый шторм», коронавирусы, вирусы гриппа, энтеровирусы, респираторно-синцитиальные вирусы, метапневмовирусы, вирусы парагриппа

1. Tschöpe C., Ammirati E., Bozkurt B., Caforio A.L.P., Cooper L.T., Felix S.B., et al. Myocarditis and inflammatory cardiomyopathy: current evidence and future directions. Nat. Rev. Cardiol. 2021;18(3):169–193. DOI: 10.1038/s41569-020-00435-x.

2. Caforio A.L.P., Pankuweit S., Arbustini E., Basso C., Gimeno-Blanes J., Felix S.B., et al. Current state of knowledge on aetiology, diagnosis, management, and therapy of myocarditis: A position statement of the European Society of Cardiology Working Group on Myocardial and Pericardial Diseases. Eur. Heart J. 2013;34(33):2636–2648. DOI: 10.1093/eurheartj/eht210.

3. Смирнова М.И., Горбунов В.М., Андреева Г.Ф., Молчанова О.В., Федорова Е.Ю., Калинина А.М., и др. Влияние сезонных метеорологических факторов на заболеваемость и смертность населения от сердечно-сосудистых и бронхолегочных заболеваний. Профилактическая медицина. 2012;15(6):76–86.

4. Coronado M.J., Bruno K.A., Blauwet L.A., Tschope C., Cunningham M.W., Pankuweit S., et al. Elevated sera sST2 is associated with heart failure in men ≤50 years old with myocarditis. J. Am. Heart Assoc. 2019;8(2):e008968. DOI: 10.1161/JAHA.118.008968.

5. Gopal R., Marinelli M.A., Alcorn J.F. Immune mechanisms in cardiovascular diseases associated with viral infection. Front. Immunol. 2020;11:570681. DOI: 10.3389/fimmu.2020.570681.

6. Brincks E.L., Katewa A., Kucaba T.A., Griffith T.S., Legge K.L. CD8 T cells utilize TRAIL to control influenza virus infection. J. Immunol. 2008;181(7):4918–4925. DOI: 10.4049/jimmunol.181.7.4918.

7. Jansen J.M., Gerlach T., Elbahesh H., Rimmelzwaan G.F., Saletti G. Influenza virus-specific CD4+ and CD8+ T cell-mediated immunity induced by infection and vaccination. J. Clin. Virol. 2019;119:44–52. DOI: 10.1016/j.jcv.2019.08.009.

8. Kalil A.C., Thomas P.G. Influenza virus-related critical illness: Pathophysiology and epidemiology. Crit. Care. 2019;23(1):258. DOI: 10.1186/s13054-019-2539-x.

9. Martens C.R., Accornero F. Viruses in the heart: Direct and indirect routes to myocarditis and heart failure. Viruses. 2021;13(10):1924. DOI: 10.3390/v13101924.

10. Dennert R., Crijns H.J., Heymans S. Acute viral myocarditis. European Heart Journal. 2008;29(17):2073–2082. DOI: 10.1093/eurheartj/ehn296.

11. Akhmerov A., Marban E. COVID-19 and the Heart. Circ. Res. 2020;126:1443–1455. DOI: 10.1161/CIRCRESAHA.120.317055.

12. Bassat E., Perez D.E., Tzahor E. Myocardial infarction techniques in adult mice. Methods Mol. Biol. 2021;2158:3–21. DOI: 10.1007/978-1-0716-0668-1_1.

13. Hedayat M., Mahmoudi M.J., Rose N.R., Rezaei N. Proinflammatory cytokines in heart failure: Double-edged swords. Heart Fail. Rev. 2010;15(6):543–562. DOI: 10.1007/s10741-010-9168-4.

14. Maida C.D., Norrito R.L., Daidone M., Tuttolomondo A., Pinto A. Neuroinflammatory mechanisms in ischemic stroke: focus on cardioembolic stroke, background, and therapeutic approaches. Int. J. Mol. Sci. 2020;21(18):6454. DOI: 10.3390/ijms21186454.

15. Yuan J., Yu M., Lin Q.W., Cao A.L., Yu X., Dong J.H., et al. Neutralization of IL-17 inhibits the production of anti-ANT autoantibodies in CVB3-induced acute viral myocarditis. Int. Immunopharmacol. 2010;10(3):272–276. DOI: 10.1016/j.intimp.2009.11.010.

16. Pappritz K., Savvatis K., Miteva K., Kerim B., Dong F., Fechner H., et al. Immunomodulation by adoptive regulatory T-cell transfer improves Coxsackievirus B3-induced myocarditis. Faseb J. 2018;32(11):6066–6078. DOI: 10.1096/fj.201701408R.

17. Hu J., Zhu Y., Yuan Q., Yan D., Li C., Guo H., et al. Non-coding RNAs in viral myocarditis. Shengwu Gongcheng Xuebao/Chinese Journal of Biotechnology. 2021;37(9):3101–3107. DOI: 10.13345/j.cjb.200698.

18. Zhang C., Xiong Y., Zeng L., Peng Z., Liu Z., Zhan H., et al. The role of non-coding RNAs in viral myocarditis. Front. Cell. Infect. Microbiol. 2020;10:312. DOI: 10.3389/fcimb.2020.00312.

19. Zhu P., Chen S., Zhang W., Duan G., Jin Y. Essential role of non‐coding rnas in enterovirus infection: From basic mechanisms to clinical prospects. Int. J. Mol. Sci. 2021;22(6):1–17. DOI: 10.3390/ijms22062904.

20. Kreutzer F.P., Fiedler J., Thum T. Non-coding RNAs: key players in cardiac disease. J. Physiol.-London. 2020;598(14):2995–3003. DOI: 10.1113/JP278131.

21. Ukimura A., Ooi Y., Kanzaki Y., Inomata T., Izumi T. A national survey on myocarditis associated with influenza H1N1pdm2009 in the pandemic and postpandemic season in Japan. J. Infect. Chemother. 2013;19(3):426–431. DOI: 10.1007/s10156-012-0499-z.

22. Li L., Liu Y., Wu P., Peng Z., Wang X., Chen T., et al. Influenza-associated excess respiratory mortality in China, 2010–15: a population-based study. Lancet Public Health. 2019;4(9):e473–e481. DOI: 10.1016/S2468-2667(19)30163-X.

23. Руженцова Т.А., Хавкина Д.А., Чухляев П.В. Нарушения сердечно-сосудистой системы при гриппе и других острых респираторных вирусных инфекциях. Медицинский алфавит. 2020;34:17–21.

24. Qi L., Li Q., Ding X.B., Gao Y., Ling H., Liu T., et al. Mortality burden from seasonal influenza in Chongqing, China, 2012–2018. Human Vaccines Immunother. 2020;16(7):1668–1674. DOI: 10.1080/21645515.2019.1693721.

25. Filgueiras-Rama D., Vasilijevic J., Jalife J., Noujaim S.F., Alfonso J.M., Nicolas-Avila J.A., et al. Human influenza a virus causes myocardial and cardiac-specific conduction system infections associated with early inflammation and premature death. Cardiovasc. Res. 2021;117(3):876–889. DOI: 10.1093/cvr/cvaa117.

26. Sung L.C., Chen C.I., Fang Y.A., Lai C.H., Hsu Y.P., Cheng T.H., et al. Influenza vaccination reduces hospitalization for acute coronary syndrome in elderly patients with chronic obstructive pulmonary disease: A population-based cohort study. Vaccine. 2014;32(30):3843–3849. DOI: 10.1016/j.vaccine.2014.04.064.

27. Fang Y.A., Chen C.I., Liu J.C., Sung L.C. Influenza vaccination reduces hospitalization for heart failure in elderly patients with chronic kidney disease: A population-based cohort study. Acta Cardiol. Sin. 2016;32(3):290–298. DOI: 10.6515/ACS20150424L.

28. Xie Y., Bowe B., Maddukuri G., Al-Aly Z. Comparative evaluation of clinical manifestations and risk of death in patients admitted to hospital with COVID-19 and seasonal influenza: cohort study. Br. Med. J. 2020;371: m4677. DOI: 10.1136/bmj.m4677.

29. Xie Y., Xu E., Bowe B., Al-Aly Z. Long-term cardiovascular outcomes of COVID-19. Nat. Med. 2022;28(3):583–590. DOI: 10.1038/s41591-022-01689-3.

30. Long-term immunological health consequences of COVID-19. London: British Society for Immunology; 2020:13.

31. Zhang L., Richards A., Khalil A., Wogram E., Ma H., Young R.A., et al. SARS-CoV-2 RNA reverse-transcribed and integrated into the human genome. bioRxiv. 2020. DOI: 10.1101/2020.12.12.422516.

32. Garmaroudi F.S., Marchant D., Hendry R., Luo H., Yang D., Ye X., et al. Coxsackievirus B3 replication and pathogenesis. Future Microbiol. 2015;10(4):629–652. DOI: 10.2217/fmb.15.5.

33. Richer M.J., Lavallee D.J., Shanina I., Horwitz M.S. Toll-like receptor 3 signalling on macrophages is required for survival following coxsackievirus B4 infection. PLoS ONE. 2009;4(1):e4127. DOI: 10.1371/journal.pone.0004127.

34. Basavalingappa R.H., Arumugam R., Lasrado N., Yalaka B., Massilamany C., Gangaplara A., et al. Viral myocarditis involves the generation of autoreactive T cells with multiple antigen specificities that localize in lymphoid and non-lymphoid organs in the mouse model of CVB3 infection. Mol. Immunol. 2020;124:218–228. DOI: 10.1016/j.molimm.2020.06.017.

35. Eisenhut M. Extrapulmonary manifestations of severe respiratory syncytial virus infection – A systematic review. Crit. Care. 2006;10(4):R107. DOI: 10.1186/cc4984.

36. Gavotto A., Ousselin A., Pidoux O., Cathala P., Costes-Martineau V., Riviere B., et al. Respiratory syncytial virus-associated mortality in a healthy 3-year-old child: a case report. BMC Pediatr. 2019;19(1):462. DOI: 10.1186/s12887-019-1847-2.

37. Atamna A., Babich T., Froimovici D., Yahav D., Sorek N., Ben-Zvi H., et al. Morbidity and mortality of respiratory syncytial virus infection in hospitalized adults: Comparison with seasonal influenza. Int. J. Infect. Dis. 2021;103:489–493. DOI: 10.1016/j.ijid.2020.11.185.

38. Bohmwald K., Espinoza J.A., Rey-Jurado E., Gomez R.S., Gonzalez P.A., Bueno S.M., et al. Human respiratory syncytial virus: Infection and pathology. Semin. Respir. Crit. Care Med. 2016;37(4):522–537. DOI: 10.1055/s-0036-1584799.

39. Ivey K.S., Edwards K.M., Talbot H.K. Respiratory syncytial virus and associations with cardiovascular disease in adults. J. Am. Coll. Cardiol. 2018;71(14):1574–1583. DOI: 10.1016/j.jacc.2018.02.013.

40. Esposito S., Mastrolia M.V. Metapneumovirus infections and respiratory complications. Semin. Respir. Crit. Care Med. 2016;37(4):512–521. DOI: 10.1055/s-0036-1584800.

41. Paget S.P., Andresen D.N., Kesson A.M., Egan J.R. Comparison of human metapneumovirus and respiratory syncytial virus in children admitted to a paediatric intensive care unit. J. Paediatr. Child Health. 2011;47(10):737–741. DOI: 10.1111/j.1440-1754.2011.02043.x.

42. Weinreich M.A., Jabbar A.Y., Malguria N., Haley R.W. New-onset myocarditis in an immunocompetent adult with acute metapneumovirus infection. Case Rep. Med. 2015;2015:814269. DOI: 10.1155/2015/814269.

43. Choi M.J., Song J.Y., Yang T.U., Jeon J.H., Noh J.Y., Hong K.W., et al. Acute myopericarditis caused by human metapneumovirus. Infect. Chemother. 2016;48(1):36–40. DOI: 10.3947/ic.2016.48.1.36.

44. Shao N., Liu B., Xiao Y., Wang X., Ren L., Dong J., et al. Genetic characteristics of human parainfluenza virus types 1–4 from patients with clinical respiratory tract infection in China. Front. Microbiol. 2021;12:679246. DOI: 10.3389/fmicb.2021.679246.

45. Maykowski P., Smithgall M., Zachariah P., Oberhardt M., Vargas C., Reed C., et al. Seasonality and clinical impact of human parainfluenza viruses. Influenza Other Respir. Viruses. 2018;12(6):706–716. DOI: 10.1111/irv.12597.

46. Бондаренко С.С., Туманов Ф.А. Влияние гриппа и парагриппа на течение ишемической болезни сердца. Терапевтический архив. 1992;64(3):81–83.

47. Romero-Gomez M.P., Guereta L., Pareja-Grande J., Martinez-Alarcon J., Casas I., Ruiz-Carrascoso G., et al. Myocarditis caused by human parainfluenza virus in an immunocompetent child initially associated with 2009 influenza A (H1N1) virus. J. Clin. Microbiol. 2011;49(5):2072–2073. DOI: 10.1128/JCM.02638-10.

48. Logunov D.Y., Dolzhikova I.V., Zubkova O.V., Tukhvatulin A.I., Shcheblyakov D.V., Dzharullaeva A.S., et al. Safety and immunogenicity of an rAd26 and rAd5 vector-based heterologous prime-boost COVID-19 vaccine in two formulations: Two open, non-randomised phase 1/2 Studies from Russia. The Lancet. 2020; 396(10255):887–897. DOI: 10.1016/S0140-6736(20)31866-3.

49. Ильичев А.А., Орлова Л.А., Шарабрин С.В., Карпенко Л.И. Технология мРНК как одна из перспективных платформ для разработки вакцины против SARS-CoV-2. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2020;24(7):802–807. DOI: 10.18699/VJ20.676.